Epiphytic bacteria on lettuce affect the feeding behavior of an invasive pest slug

Plant–animal interactions are not isolated pairwise relationships but are always accompanied by diverse assemblages of microbes. Additional to direct effects of microorganisms on their hosts, recent investigations demonstrated that bacteria associated with plants can modify the behavior of organisms of higher trophic levels. However, in the context of herbivory, functions of non-phytopathogenic bacteria colonizing leaf surfaces remain understudied. This study showed that naturally occurring epiphytic bacteria affect the feeding behavior of a generalist herbivore. Epiphytic bacteria isolated from leaves of Lactuca sativa var. capitata were screened for their potential to influence feeding choices of the slug Arion vulgaris. Cultivatedbacteria were inoculated in artificial food substrates or on sterile leaves of gnotobiotic lettuce plants and were offered to slugs in different behavioral bioassays. A large proportion of bacterial strains tested induced behavioral alterations in the feeding choices of slugs. Behavioral responses of slugs were further modified by antibiotic treatment of slugs prior to choice tests indicating that both bacteria associated with plants and animals affect plant–animal interactions. Our results emphasize the important role of bacteria in plant–animal interactions and suggest a prominent role of bacteria in herbivory in natural, horticultural, and agricultural systems.

Ekologicznych interakcji roślin i zwierząt nie można rozpatrywać wyłącznie jako odizolowanych relacji dwóch gatunków, ich tłem bowiem są rozliczne zespoły drobnoustrojów. Współczesne badania wskazują, że poza bezpośrednim wpływem na gospodarza, mikroorganizmy związane z roślinami mogą modyfikować zachowanie organizmów z wyższych poziomów troficznych. Niestety, w kontekście roślinożerności ekologiczna funkcja niepatogennych bakterii kolonizujących liście pozostaje niezbadana. Nasze badania wykazały, że naturalnie występujące epifityczne bakterie wpływają na zachowania pokarmowe niewyspecjalizowanego roślinożercy. Aby to osiągnąć zastosowaliśmy epifityczne bakterie wyizolowane z liści Lactuca sativa var. capitata i określiliśmy ich wpływ na wybory pokarmowe ślinika Arion vulgaris. Sztuczne substraty pokarmowe oraz gnotobiotyczne liście sałaty zaszczepione koloniami bakteryjnymi zaoferowano ślimakom w różnych testach behawioralnych. Znaczący odsetek zastosowanych szczepów bakteryjnych spowodował zmianę trybu żerowania zwierząt eksperymentalnych. Odpowiedź ta mogła być dalej modyfikowana antybiotykami podawanymi zwierzętom przed testami behawioralnymi, co wskazuje, że zarówno bakterie występujące na roślinach jak i na zwierzętach mogą istotnie wpływać na interakcje roślina–zwierzę. Nasze badania wskazują na istotną rolę bakterii w modyfikowaniu relacji roślin i zwierząt oraz sugerują znaczący wpływ tych mikroorganizmów na zjawisko roślinożerności zarówno w systemach naturalnych, jak i w kontekście upraw ogrodniczych czy rolnych.